• 166 •国际病毒学杂志 202 丨年 4 月第 28 卷第2 期International Journal of Virology, April 2021，Vol. 28, No. 2亚洲轮状病毒腹泻流行病学特征 •综述.
张佳莹1田祎2高志勇2刘娜3
1首都医科大学公共卫生学院2016级预防医学专业，北京100069 ;2北京市疾病预防控
制中心北京市预防医学研究中心传染病地方病控制所100013; 3国家卫生健康委员会 医学病毒和病毒病重点实验室中国疾病预防控制中心病毒病预防控制所，北京1〇22〇6
通信作者：高志勇，Email:zhiyonggaol@163，电话
【摘要】轮状病毒是全球5岁以下儿童重症腹泻的最主要病原，亚洲地区是全球轮状病毒腹 泻疾病负担较高的地区。本文对亚洲地区轮状病毒腹泻的疫苗接种、疾病负担、人分布、季节特 征和基因型分布等进行综述。
【关键词】轮状病毒；腹泻；流行病学
DOI：10.3760/cma.j.issn. 1673-4092.2021.02.018
机械工程学报英文
岳思平轮状病毒为分节段双链RNA病毒，归属于呼肠孤病 毒科轮状病毒属。根据病毒内层衣壳蛋白VP6将其分为10组（A~J)，其中A组轮状病毒是引起婴幼儿重症腹泻的最主要病原'根据结构蛋白VP4和 VK7将轮状病毒分别分为G基因型和P基因型，现巳发 现24种G基因型和33种P基因型，其中在人类中流行的G基因型有G1~G6、G8、G9、G10~G12, P基因型有P[3]~P[6]、P[8卜P[ll]、P[14]、P[19]、P[25]，主要流行型另I J 为 G1~G4、G9、G12，以及 P[8]、P[4]、P[6]。 5 岁以下儿童是轮状病毒腹泻的高发人，感染后除腹泻、呕吐等消 化道症状外，还可能导致严重脱水甚至死亡。亚洲地区是 轮状病毒腹泻的高发地区之一，控制亚洲地区轮状病毒传 播对减轻全球疾病负担具有重要意义。本文对亚洲地区轮 状病毒腹泻的流行特征进行综述。
1轮状病毒疫苗及接种
2009年4月，世界卫生组织（World Health Organization, W H O)倡议将轮状病毒疫苗纳人各国免疫计划，尤其是亚 洲、非洲发展中国家|21。目前共有6种市售轮状病毒疫苗：WHO推荐的Rotarix ( RV1, GlaxoSmithKline )和Rotateq (KV5, Me r c k)，中国的口服轮状病毒活疫苗（Lanzhou Lamb Rotavirus vaccine，L L R)，印度的Rotavac和Rotasiil, 越南的R otavin-M I131。全球疫苗免疫联盟（The Global Alliance for Vaccines and Immunisation, GAVI)向全球各个 低经济水平国家和地区提供
轮状病毒疫苗援助，使其可以 获得平等的医疗资源。截至2020年，亚洲共有8个国家获得 援助，包括孟加拉国、不丹、印度、印度尼西亚、缅甸、尼泊尔、斯里兰卡和东帝汶。如所有亚洲国家将轮状病毒 疫苗纳人免疫计划，将减少48%的住院病例以及40%的死 亡病例14]。
与中高收人国家相比，轮状病毒疫苗在低收人国家表现欠佳。中高收入水平国家疫苗对重症腹泻的保护率可达90%以上，而在低收人水平国家其保护率仅为50%~64%151。轮状病毒疫苗在已推广接种的中高经济水平 国家产生了一定的体免疫力，但这种现象在低收人水 平国家和地区暂无报道|61。Zamen等|7|2017年在孟加拉国 进行的一项随机对照试验发现，该实验中R o ta rix疫苗的 保护率约为 42.7%(95%C/: 10.4%~63.9%)。同时，一项印度的研究显示，Rotavac保护率为53.6% ( 95%C/: 35.0%~66.9% ) |8|0
我国轮状病毒疫苗L L R免疫程序与W H O的推荐差异 较大，疫苗保护率较高但接种率有待改善。W H O建议婴儿 在12周龄以内接种首剂轮状病毒疫苗，全部剂次接种完成 时间不得超过32周龄|91。刘艳等191调查2008—2012年我 国6省份出生儿童轮状病毒口服减毒活疫苗接种情况，结 果表明轮状病毒疫苗接种比例较低，轮状病毒疫苗第1、2、3剂次接种率分别为32.8%、9.7%和3.5%。曹兵等1101收集2000—2012年10篇有关LLR疫苗的研究，评价其保 护效果，结果显示轮状病毒疫苗保护率为72% (95% C7: 63%~79%) 〇
日凌2轮状病毒门诊率、住院率及死亡率
由于经济水平、卫生条件、地理位置等多种因素的影 响，亚洲各国家和地区因轮状病毒感染所致的门诊率、住 院率差异较大。Kawai等1111对亚州各国家和地区进行统计发现，亚洲地区儿童门诊率为5.6~45.3例/I 000儿童/ 年，韩国门诊率最高，为45.3例/I 000儿童/年（2002— 2004年数据）；轮状病毒腹泻住院率约为2.1~20例/1000 儿童/年，较高的国家有韩国（11.6例/I 000儿童/年，2002—2004年数据）、泰国（11.3例/丨000儿童/年，
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2000—2001年数据）；亚洲各国家或地区轮状病毒检出率为29.0%-54.6%，其中东南亚各国检出率较高"2|。Yu 等|U|2009—2015年统计的3.3万例腹泻患儿中，10 089例 (30.0% ) A组轮状病毒阳性，其中住院患者2 247例，占全部住院腹泻患儿的39.5%，门诊患者7 842，占全部门诊 腹泻患儿的28.1%。
亚洲地区由轮状病毒感染造成的患者死亡率高，但呈 现较大的地区差异，其中南亚、东南亚死亡率最高12'41。Kawai等1M|统计发现，轮状病毒每年在亚洲造成死亡14.5 万例。死亡率较高的国家或地区有：印度、巴基斯坦、印度尼西亚、缅甸和孟加拉国。亚洲死亡率最低为0.5例 /100万（日本、马来西亚、韩国），最高为219.5例/100 万（缅甸）。2018年1>0686!'等"41关于亚洲5岁以下儿童 轮状病
毒死亡率的统计结果为：南亚8.7例/10万（95%C/: 6.6例/10万〜丨丨.4例/10万），东南亚6.6例/10万（95%C/: 5.1 例 /10 万 ~8.4 例 /10 万），东亚1.0 例 /10 万（95%C/:
0.7 例 /10 万 ~1.4 例 /10 万），中亚 2.5 例 /10 万（95%C/:
1.5例八0万~3.8例/10万）0
近年来由于亚洲部分国家将轮状病毒疫苗纳入免疫计 划，轮状病毒腹泻发病率、住院率和死亡率均有较大改善。2008_2011年Zaman等M在孟加拉国展开的随机对照研 究中，对比了接种口服轮状病毒疫苗和未接种村庄的发病 率，接种村庄为2.8/100人年，未接种村庄为4.1/100人年。Asada等％对比日本津市引进轮状病毒疫苗前后住院率差 异发现，2007—2011年津市住院率分别为5.5、4.3、3.1、3.9例/I 000人年，201丨年引人轮状病毒疫苗后，2011— 2015年住院率分别为：3.0、3.5、0.8、0.6例/I 000人年, 住院率显著降低。Banajeh等1171在也门发现，2012年轮状 疫苗Rotarix纳人免疫计划后，哨点医院轮状病毒腹泻病例 报告数减少了48%，重症轮状病毒腹泻患儿减少了67%。Burnett等〃8120丨8年根据亚洲各国五岁以下儿童人口、死 亡率、轮状病毒住院率以及疫苗覆盖程度预测，若亚洲所 有国家和地区均将轮状病毒疫苗纳人免疫计划，住院数将 减少49% (约71万例），死亡数将减少40% (约3.5万例）。
我国门诊率、死亡率根据南北气候、地理差异有较大 波动，总体居于亚洲平均水平。骆红梅等1191统
计我国轮 状病毒腹泻病例报告情况显示，2008至2015年我国轮状 病毒腹泻报告发病率呈波动上升趋势，从8.4/10万上升到 178.1/10万。报告发病率最高的3个省(市）为：浙江(535.2/10 万）、广东（ 334.3/10万）和北京（317.3/10万），报告发 病率最低的省份为山西（0.9/10万）、黑龙江（1.6/10万）和辽宁（2.5/10万）。总体来说南方地区报告病例较北方多，约为北方地区的9.9倍。这种现象可能是由于南方经济较 为发达，医院较多开展轮状病毒病原学检测有关。Wang等 ™以河北石家庄正定县（2011年10月1日至2012年3月31日）和广西省三江侗族自治县（2013年全年）为调查现场，估算我国农村5岁以下儿童轮状病毒腹泻发病率，结 果显示，轮状病毒是正定县、三江县最常检出的病毒类病原，检出率为分别为25.4%和11.8%，发病率分别为54.7例/I 000儿童/年和45.6例/I 000儿童/年，正定县调查期处于秋冬季，可能高估了发病率Liu等™收集并整理了我国2011年前132篇文献，统计发现，在住院、门诊和社 区5岁以下腹泻儿童中的轮状病毒检出率分别为：42.6% (95%C/：39.4-45.7 ) , 32.5% ( 95%C I：28.7-36.3 ) , 9.3% (95%C7: 7.5~11.3)。
3人分布
轮状病毒在全球引起的腹泻均多发于5岁以下儿童，其中1周岁左右发病率最高。轮状病毒感染多见于6〜I I 月龄的婴儿，小于3月龄的婴儿患者轮状病毒的感染率最 低|221。Zhirakovskaia等|23|2009—2012年在俄罗斯亚洲地区 调查显示，轮状病毒腹泻患儿的年龄中位数为8.3月龄。Giri等|2212012—2016年在印度的研究显示，感染轮状病毒 的患儿平均年龄为（15.0 ± 11.2)月，多数病例发生于0 至1
1月龄患儿（47.9% ),12至23月龄约有33.5%，大 于2岁的病例相对较少（18.6% )。Nazurdinov等|24|2015 年在塔吉克斯坦的研究显示，轮状病毒感染病例的年龄中 位数为9月龄，样本中78%的患儿为6~23月龄。胳洪梅 等"9|统计2005至2018年传染病报告信息管理系统报告的 5月龄以下儿童轮状病毒腹泻病例，其高发病年龄为6月龄~2岁，占70.3% ( 572 394例）。轮状病毒疫苗的使用 对轮状病毒腹泻病例的年龄分布有影响。F u等12512018年 在广州市开展的横断面研究显示，轮状疫苗在我国上市后 发病年龄中位数推迟4个月。
儿童为轮状病毒的主要易感人，但A组轮状病毒感 染亦可导致成人腹泻。201丨一2019年武汉市的监测显示，成人腹泻患者中A组轮状病毒检出率为12.3%，高于往年 检出率，且与感染儿童的轮状病毒基因型相似|261。成人感 染呈现与儿童相似的季节性，且发病高峰与儿童相比推迟 1个月左右。这种现象佐证了儿童至成人的传播途径CT。
4季节特征
轮状病毒腹泻的发病率有明显的季节性。其发病率主 要与温度、降雨量及湿度相关，但温度、湿度变化对热带 地区轮状病毒流行率的影响高于温带地区，即温度升高1摄氏度，热带地区轮状病毒流行率下降丨〇%，而温带地区 只下降1.3%。四季分明的温带国家季节性明显，而热带地 区未见明显季节性，亚热带的孟加拉国和印度、热带地中 海气候的黎巴嫩轮状病毒流行也有明显的季节性，发病高
峰在寒冷干燥的冬季，而炎热潮湿的夏季流行强度低^291。此外，在卫生条件较差的区域，可观察到第二种季节特征，即在雨季及洪涝时发病率陡增，旱季发病率降低，水源受 病毒污染是造成这种现象的原因之一|n|。
季节性特征还与国家经济发展水平相关，Patel等1501
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2013年的研究显示，在平衡了纬度、年降雨量、温度及人 口密度的影响因素后，轮状病毒所引起的疾病在中高经济 水平国家和地区呈现明显的季节性，但在中低经济水平国 家和地区季节性波动较弱。在欧洲、北美洲、大洋洲，流 行季节腹泻患者中轮状病毒平均检出率为37%~60%，非流 行季节为11%~22%。而在非洲、亚洲、南美洲的流行季节 的平均检出率为31%~48%，非流行季节为15%~23%1301。
5基因型
亚洲地区与世界范围流行株相似但存在差异。世界 范围内流行株主要为G1P[8]、G2P丨4]、G3P[8]、G4P间、G9P[8]和 G12P[8]13"。2000—2009 年，亚洲地区 A 组轮状 病毒主要流行株为 G1P[8] (23.
6%)、G2P[4] ( 11.8%)、G3P[8] ( 18.9% )和 G9P[8] (7.4% ) |u|。2009 年至 2015 年，调查显示中国大陆地区主要流行株为G9P[8]、G3P[8]、G1P[8]、G2P[4]和G3P[4]，占全部基因型70%以上，其 中G9P[8]基因型占比增长迅速，由2009年的3.4%增长 至2015年的60.9%n31。G9P[8]在亚洲其它国家和地区也出 现相似趋势，土耳其2019年调查显示轮状病毒G9P[8丨基因型占全部基因型的25%1321，缅甸G9P间基因型由2011 年的1%增加到2015年的97.5%™，也门G9型也出现明 显增长，2007—2011年占比6.3%, 2013—2014年占比29.2%[|7|〇
2009—2013年，东南亚地区的流行株为G1P丨8]和 G2P丨4]。在东南亚多数国家实施大规模轮状病毒疫苗接种 之后，G1P间基因型检出率逐渐减少。至2014年，流行株 已变为G3P[8)、G8P[8】和G9P[8】。此后，G3P[8]在柬埔寨 (2016年）、印度尼西亚（ 2014—2018年），泰国（2015 年）成为主要流行株。G8P[8]基因型也呈现相同态势，在 柬埔寨（2015年），泰国（2014年），越南（2015年）在流行株中占比居首Tanaka等1341对比日本仓敷市、夷隅市疫苗上市前后轮状病毒基因型变化，疫苗上市前 G1P[8】、G3P[8]基因型为主要流行株，疫苗上市后逐渐被 G9P[8】、G2P[4]所替代。Lee等|35|20丨8年通过随机对照实 验证实，轮状病毒疫苗上市后P[8]型的增长可能与人类组 织血型抗原有关。在非分泌型人中轮状病毒疫苗的有效 性仅有31.7%，而在分泌型人中有效性可达56.2%，这 可能为轮状病毒疫苗的研制与改进提供了新的思路。
Kawai等1n|2012年的研究显示，少见基因型的感染通 常仅在某些特定的国家发生，例如G3P[4】的感
染主要在中 国和韩国有报告，G4P[6]主要在韩国，G12P[6]主要在印 度、尼泊尔和孟加拉国，G12P丨8]主要在印度、尼泊尔和斯 里兰卡等。Sakpai.sal等|36|2008—2010年在泰国的研究发现 G5P[19], G1P715丨也有检出。此外，混合株感染也在多国 呈上升态势，如：印度、印度尼西亚、越南1111和也门|171。6展望
亚洲地区轮状病毒疾病负担较重，尤其是南亚、东南亚地区住院率、门诊率、死亡率均较高。我国北方轮状病
毒腹泻报告发病率远低于南方，轮状病毒病原学检测开展
较少是原因之一，将来需推动轮状病毒快检方法在肠道门
诊和社区卫生服务中心的使用。轮状病毒腹泻主要累及5
岁以下儿童，但在成人中也有一定流行，但现有成人相关
研究较为缺乏，未来需明确其疾病负担和在感染流行中的
作用，并提出相应防控措施。此外，目前已有少数农村地
区儿童轮状病毒腹泻疾病负担的报道，但城市地区数据依
然缺乏，这应该是将来调查的选项。轮状病毒感染发生范
围广，改善卫生条件、提供清洁的水资源带来的改善远不
及有计划、有规模地接种轮状病毒疫苗，因此希望各方继
续推动将其纳入我国免疫规划。轮状病毒流行株的变化可
能影响轮状病毒疫苗的保护率，同时疫苗的大规模使用也
可能造成流行株的变化，需持续监测轮状病毒基因型的变
化|35】。
利益冲突所有作者均声明不存在利益冲突
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(收稿日期：2021-01-13 )
(本文编辑：杜丹）
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