评述第49卷第21期 2004年11月
王建柱①林光辉①②*黄建辉①韩兴国①
(①中国科学院植物研究所植被数量生态学重点实验室, 北京 100093; ②Department of Global Ecology, Carnegie Institution of Wash-ington, Stanford, CA 94305, USA. *联系人, E-mail: ghlin@ibcas.ac, glin@globalecology.stanford.edu)
摘要稳定同位素(stable isotope)作为一种天然的示踪物, 已广泛应用于植物生理学、生态学和环境科学研究中. 近年来, 动物生态学家也开始将稳定同位素技术应用于动-植物相互关系研究中. 动物同位素组成总是与其生活环境中植物同位素组成相一致, 而且还反映了一段时间内(几小时到几年甚至更长时间)动物所采食的所有食物同位素组成的综合特征. 当动物栖息环境发生变化或动物迁移到一个新的生境中, 动物组织同位素组成又会向新环境的同位素特征转变. 这样, 动物组织同位素组成能真实地反映一段时期内动物 的食物来源、栖息环境、分布格局及其迁移活动等信息, 是动物生存状况理想的指示者. 而且, 分析不同时间尺度上动物组织同位素组成还可以深入了解动物对环境变化的适应等过程. 此外, 动物吸收利用营养过程中存在的同位素分馏效应, 为研究动物食物网和落结构提供了理想工具.
稳定同位素技术可以连续地测出食物网和落中动物所处的营养级位置, 从本质上揭示动物间捕食与被捕食关系及其在整个生态系统物质平衡和能量流动中的作用, 从而使其成为动-植物相互关系研究中十分重要的、有效的研究工具. 本文主要综述稳定同位素在动-植物相互关系研究方面的最新进展, 评价其应用上的优缺点, 并进一步提出未来研究方向.
关键词稳定同位素 动-植物关系 食物来源 营养级 动物迁移
在过去20多年里, 稳定同位素技术作为一项比较成熟的技术应用于生态学和环境科学的各个领域, 已经成为上述研究领域中最有效的研究方法之一[1]. 在植物生理生态学方面[1], 稳定同位素用于研究植物光合途径[2]、对生源元素吸收[3]、水分来源[4]、水分平衡和利用效率[5]等. 生态系统生态学家则利用稳定同位素技术研究生态系统的气体交换[6]、生态系统功能及对全球变化的响应[7]等.
在动物生态学方面, 稳定同位素(2H, 13C, 15N和18O)也已广泛地应用于区分动物的食物来源[8,9]、食物链、食物网[10]和落结构[11]以及动物的迁移活动[12]等. 从目前的研究来看, 稳定同位素技术在研究动物与植物相互关系方面有很强的优势, 解决了很多用传统方法难以解决的难题, 如小型无脊椎动物
的食物来源、复杂食物网结构以及鸟类迁徙中路途停留地等问题. 稳定同位素技术已经成为动-植物相互关系研究中十分重要的工具. 然而, 稳定同位素技术在我国生态学和环境科学研究中的应用才刚刚起步[13], 有关稳定同位素技术在陆地生态系统动-植物相互作用中的应用更是寥寥无几[14]. 本文主要从动物的食物来源、营养级结构和动物的迁移活动等方面, 重点综述稳定同位素在动-植物相互关系研究上的最新进展, 分析其应用上的优缺点, 并提出未来的研究方向, 为稳定同位素技术在我国动物生态学研究中的进一步应用起到启示和参考作用.
1稳定同位素及其测度
同位素是一类具有相同原子和质子数, 但不同中子数的元素, 而稳定同位素则是不具放射性的同位素. 稳定同位素之间虽然没有明显的化学性质差别, 但其物理化学性质(如在气相中的传导率、分子键能、生化合成和分解速率等)因质量上的不同常有微小的差异, 导致它们在反应前后同位素组成上有明显的差异. 正是由于这一特征, 使得稳定同位素技术成为当前广泛应用于生态学和环境科学的新方法[15].
同位素之间由于物理化学性质上的一些差异, 使反应物和生成物在同位素组成上有所差异, 这种现象称为同位素效应(isotope effect). 同位素效应的大小常常用同位素分馏(isotope fractionation)或同位素判别(isotope discrimination)程度表示.
稳定同位素在自然界中含量极低, 用绝对量表
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达同位素的差异比较困难, 因而国际上公认使用相对量来表示同位素的富集程度, 用公式可以表示为: δ X = [(R sam −R std )/R std ]×1000 (1) 其中R sam 是样品中元素的重轻同位素丰度之比(如13
C sam /12C sam ); R std 是国际通用标准物的重轻同位素丰度之比(如13C std /12C std ).
porand
2 植物的稳定同位素特征
陆地生态系统中, 不同区域植物中存在稳定同位素(H, C, N, O)组成差异, 而环境中存在的各种同位素的效应是造成不同地域、不同植物间产生同位素组成差异的主要原因. 例如, H 和O, 在同样条件下, 轻同位素H 2O 16比重同位素D 2O 18更容易蒸发, 且在向内陆运动过程中也移动得更快; 但在降水过程中, D 2O 18却先下落. 因此, 降水中δ D 值和δ 18O 值在陆地上的不同纬度、不同海拔及与海洋距离不同的地区呈明显规律变化[16,17].
植物光合途径的不同(C 3, C 4和CAM 途径)是产生碳同位素组成不同的主要原因. C 3植物δ 13C 值约
为−20‰~−35‰(平均为−26‰), C 4植物约为−7‰~−15‰(平均为−12‰), CAM 植物约为−10‰~−22‰(平均为−16‰). 此外, 植物δ 13C 值还受土壤含水量、湿度、光照、温度和大气CO 2浓度等环境因子的影响[1], 导致不同地理分布的植物存在不同的δ 13C 值. 同一个地区植物δ 13
C 值随海拔高度增加而增加, 海拔每上升1000m, δ 13C 值大约增加1.5‰[18].
苏武留胡节不辱对于N, 到目前为止, 还没有发现植物在吸收N 元素时发生同位素分馏的现象[19]. 植物δ15N 值是具有不同同位素值的多个氮源、氮有效性的时空变异和植物需求的变化共同影响的结果[1,3].
3 动物的稳定同位素特征
DeNiro 和Epstein
[20]
在研究动物碳同位素组成与食物关系中发现, 动物δ 13C 值与其食物δ 13C 值相差甚微(平均不到0.8‰). 并且发现同种动物在食用不
同食物时其同位素组成有明显不同, 而不同种动物在食用同种食物时其同位素组成却十分相近. Yone-yama 等人[21]用已知同位素组成的食物对3种不同年龄的老鼠进行实验, 测得老鼠不同组织的δ 13C 值
与食物δ 13C 值平均相差在0.5‰以内. 此外, Teeri 和Schoeller [22]分别用小麦面粉(C 3)、玉米面粉(C 4)及二者混合物(各50%)来饲养甲虫(Tribolium castaneum ), 结果表明甲虫δ 13C 值与其所食食物的平均δ 13C 值高
度吻合. 这些结果揭示食物同位素组成决定了动物
社会发展的规律同位素组成. 动物组织同位素值不仅能反映食物的同位素组成特征, 而且不同组织的同位素值还能反映出不同时间段内动物的食物组成特征(各组织能反映时间尺度的长短主要依赖于该组织新陈代谢的速率). 例如, 动物呼出气体和血液同位素值反映的是几小时到几天的食物特征; 脂肪、肌肉和毛发等组织同位素值反映的是几周、几个月甚至几年的食物特征; 而骨骼、牙齿则反映其几十年、一生的食物变化特征[23]. Ti-eszen 等人[24]对沙鼠(Meriones unguienlatus )不同组织进行实验, 当沙鼠的食物从玉米(C 4)转变为小麦(C 3)后, 其组织中的δ 13C 值也随之改变为新食物中的
δ 13C 值, 而且沙鼠不同组织的δ 13C 值并不一致(δ 13C 值: 毛＞脑＞肌肉＞肝＞脂肪). Hobson 和Bairlein [25]
测定了刺嘴莺(Sylvia borin )的血液及羽毛同位素更新速率. 结果也表明, 同一动物不同组织的同位素组成可以反映不同时间尺度上动物的食物变化及其活动等信息[26].
虽然动物组织中同位素值能反映出食物的同位素组成, 但动物在吸收利用食物的过程中还是存在一定程度的同位素分馏[9,27], 而且动物不同组织对不同元素同位素的分馏效应也有很大差异. 如Roth 和Hobson [28]分析了红狐(Vulpes Vulpes )不同组织(血清、血红细胞、肝、肌肉和毛皮)与食物稳定碳和氮同位素组成后发现, 相对于食物, 组织中13
C 富集最多的
是毛皮(+2.6‰), 其次是肌肉(1.1‰), 最小的是肝和
血红细胞(0.4‰~0.6‰); 对于
15
N, 除血清(4.2‰)外,
各组织差异都很小(肝、肌肉和毛皮约为3.3‰~3.5‰). Kurle [29]进一步研究了动物组织对食物的同位素分馏效应, 发现海豹(Callorhinus ursinus )血液各组分(血浆、血清、红细胞)中重同位素
13
C 和
15
N 富集程度也有明显差异: 血清、血浆和血红细胞13
C 分别平均增
加了0.6‰, 1.0‰, 1.4‰; 血红细胞15N 平均增加了4.1
‰, 而血浆和血清增加了5.2‰.
尽管动物在利用食物过程中存在不同程度的同位素分馏现象, 但从整体上看, 动物的同位素组成还是由食物同位素组成决定的, 而植物间也存在稳定同位素组成差异, 且这种差异在特定环境中是恒定的、可以预测的. 同时, 植物同位素组成差异又反映在生活于不同环境的动物组织中[30]. 由此可见, 植物与动物组织中稳定同位素组成的对应关系是利用稳
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究动物与植物间的相互关系. 例如, 对于C 和N 同位素(图1). 测出动物(组织)同位素组成及其可能食物的同位素组成, 不但可以确定动物所喜食的食物[32]、动物食物的主要来源[33]、
季节变化和年变化[34], 还可以计算出每种食物(有多种食物来源的动物)在整体食物中所占的比例, 分析动物所处的营养级位置, 划分复杂食物网及落结构等. 定同位素技术研究动-植物关系的理论基础. 所以, 测得动物组织中稳定同位素值, 结合动物生存环境中植物的稳定同位素组成特征, 我们就可以对动物的食物来源、所处营养级位置及其分布格局进行准确地估计和划分.
4 稳定同位素在调查动物食物来源及营养级方面的应用
4.1 动物的食物来源
不管是调查动物的食物来源, 还是调查其所在生态系统中的营养级位置, 传统方法都是通过直接观察、胃容物分析、食物残留物分析及其粪便分析等来实现. 但传统方法所获得的信息极其有限. 首先, 数据只能反映动物最近取食情况, 很难调查动物的食物变化, 尤其是较长时间段内或是动物一生的取食变化情况; 其次, 数据只能反映表面现象, 对于有些食物, 动物虽然采食了, 但并没有被消化吸收[31], 调查的资料与动物长期依赖的主要食物可能有很大偏差; 再者, 对于有些体型很小的动物(昆虫和土壤动物), 调查就更为困难. 并且这种方法对动物伤害严重、时间长、劳动强度大, 在应用时还有很大的局限性.
近年来, 稳定同位素在调查动物食物来源方面已得到了广泛应用[36], 并展现出很大的优越性. 例如, Romanek 等人[37]利用稳定同位素(δ 13C 和δ 15N)调查林鹤(Mycteria americana )的觅食活动, 发现林鹤的食物主要以淡水生物为主. 尽管生境中盐水生物丰富且更易捕获, 但林鹤更喜欢用淡水食物来饲养它们后代, 这一结果也得到用航空示踪器所调查结果的证实.
稳定同位素也可用来研究动物食物的季节性变化. Ben-David 等人[34]分析了貂鼠(Martes americana )及其可能的食物(鹿尸、田鼠、松鼠、野鼠类、蟹 和鲑鱼) δ 13C 和δ 15N 值, 结果表明, 虽然貂鼠有多 种猎物, 但貂鼠(血细胞和肌肉)同位素值与野鼠类的种 数量有相似的季节变化和年变化, 说明貂鼠更喜食野鼠类. 尽管其他食物(如鲑鱼)常年都可捕 食, 只有当野鼠类的数量不足时, 貂鼠才食用这些食物. Darimont 和Reimchen [38]用同样的方法调查了灰 狼(Canis lupus )食物季节性变化, 随着每年夏季鲑鱼
如上所述, 动物同位素组成总是与其栖息环境中植物同位素组成相一致, 而且还整合了一段时间内(几小时到几年, 甚至更长时间), 动物所采食的所有食物同位素组成的综合特征. 同时, 不同生态系统、
生态系统中不同植物间都存在明显的同位素组成差异, 使我们可以利用这些同位素组成的差异研
图1 不同生态系统动-植物中的δ 13C 和δ 15N 值
(引自Schoeninger 和DeNiro [35], 略作修改)
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(Onchorynchus spp.)的迁移到来, 灰狼的食物也发生了明显改变.
当动物有多种食物来源时, 用同位素方法可以确定其主要食物来源. Cormie 和Schwarcz [39]研究北美白尾鹿(Odocoileus virginianus )食物组成时发现, 即使在干季, 草原上C 4植物占优势, 而北美白尾鹿还是很少食用C 4植物(<10%). 此外, Ramsay 和Hobson [40]对北极熊(Ursus maritimeus )骨骼、肌肉和 脂肪组织
δ 13C 分析发现, 虽然北极熊一年有1/3时间活动在陆地上, 但它几乎不食用陆生食物.
用同位素方法还可以调查那些大型珍稀动物和已灭绝动物的食物来源. Cerling 等人[41]比较了生活在稀树草原和森林中现存大象同位素组成时发现, 现存大象均是食叶动物. Hilderbrand 等人[42]分析已灭绝的穴居熊(U. spelaus )和棕熊(U. arctos )骨骼同位素 (δ 13C 和δ 15N)组成, 结果与以前研究结果不同的是[43], 穴居熊不仅不是草食动物, 而且它所利用的食物中肉类占41%~78%.
由此可见, 稳定同位素可以标记动物食物的来源. 对于那些已灭绝的动物(穴居熊)或大型珍稀动物(大象), 稳定同位素是研究它们的食物来源及其生活环境变迁的理想工具. 另外, 对于体型非常小的土壤动物、昆虫以及水生无脊椎动物, 用传统方法确定它们的食物来源及食性十分困难, 稳定同位素技术也为
解决这一难题提供了有力工具. 4.2 分析动物食物来源的模型
对于有多种(两种或两种以上)食物来源的动物, 可以通过下述同位素质量平衡方程(isotope mass balance equation)(式2, 3, 4)确定不同食物在动物食物
中所占比例. 如下: 1313C
1C [(C n
i ij j j f )]∆δδ=′′=+∑′ (2)
15
15
N 1
N [(N )]n
i ij j j f ∆δδ=′′′=∑+ (3) (4) 1
1n ij
j f =′=∑式中δ 13C ′i 和δ 15N ′i 分别是消费者C 和N 同位素组成; δ 13C ′j 和δ 15N ′j 分别为食物C 和N 同位素组成; ∆′C 和∆′N 分别为C 和N 同位素分馏值; f
′i j 是不同食物在整体食
物中所占比例; n 代表消费者全部食物种类[44].
Boutton 等人[45]用稳定碳同位素分析了东非草原
上白蚁(Macrotermes michaelseni )的食物组成, 并分别求出在Kajiado 和Ruiru 的白蚁食物中C 4植物约占70%和64%. 此外, Magnusson 等人[46]在亚马逊中部的热带稀树草原上研究了C 3, C 4植物对不同动物食物的贡献, 分别计算出C 3, C 4植物在多种动物食物中所占比例. 如蝗虫(Tropidacris collaris )食物中C 3植物约占90%, 2种切叶蚁(Acromyrmex latticeps nigrosetosus 和Atta laevigata )食物中C 3植物约占70%; 2种白蚁(Syntermes molestus 和Nasutitermes sp.)主要以C 4植物为食, 而以白蚁为食的青蛙和蜥蜴有超过50%食物源于C 4植物; 杂食啮齿动物(Bolomys lasiurus )大约有60%食物来自C 3植物.
Ostrom 等人[47]则用稳定C 和N 同位素研究农业生态系统中植物(小麦、玉米和苜蓿)-蚜虫-瓢虫(Hippodamia variegata )间能量流动时, 运用上述同位素质量平衡方程计算瓢虫的食物组成, 结果显示,
在5月份, 瓢虫的食物有32%来自苜蓿, 有68%来自玉米; 到了8月份, 其食物组成为苜蓿52%, 小麦6%和玉米42%.
4.3 动物的营养级位置
在动物营养级关系研究中, 15N 应用最多, 其次是13C, 也有一小部分应用D. 很多研究表明, 在一定环境条件下, 动物组织δ 15N 值在相邻营养级间差异(∆δ 15N)明显, 且比较恒定, ∆δ 15N 大约为 3.0‰~ 5.0‰[48]. 这样, 测得已知相邻营养级间动物组织δ 15N 值, 就可以划分动物的营养级位置: λ = 1+(δ 15N consumer − δ 15N base )/∆δ 15N (5) 式中, δ15N base 是食物链底层生物N 同位素比率(即初级生产者), ∆δ 15N 是相邻营养级同位素分馏值, 即
∆δ 15N = δ 15N consumer − δ 15N diet [49]. 当λ = 1时, 是初级
生产者; λ = 2时, 是严格意义上的草食动物. 值得注
意的是, δ 15N base 和∆ δ 15N 值随环境条件不同(不同地理位置)、生态系统的不同(陆地或海洋生态系统)而有
所不同[49]. ∆ δ 15N 值应从实际捕食关系中(观察到的)或是统计学角度(与主要食物间的差值)确定[50]. 而 且, 当λ＞2时, 值通常不是整数, 也就是说消费者消
费的不单是同一营养级食物[51]. 一些研究表明, 动物组织δ 13C 值随营养级位置增加也呈增加趋势[51]
, 可
现代汉语频率词典以与∆δ 15N 一起作为动物营养级位置指示者[52]
. 但有
些研究认为相邻营养级间δ 13C 值的差值(∆δ 13C)较小, 约为0.4‰~1.0‰, 使δ 13C 值在动物营养级研究方面的应用受到限制[48]. 由于动物组织δ D 值受环境(水源)
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影响很大, 同时动物各组织间δD值差异也较大, 所以δD在动物营养级研究方面应用较少[30,53].
重同位素在不同营养级间富集特性也为研究复杂食物网结构提供了可行的工具[54]. 迄今为止, 这方面的研究基本上都是运用稳定性C和N同位素. 例如, Fry 等人[55]用δ13C划分了沙丘动物落结构; Thompson等人[56]划分冰岛上6种海鸟的营养级关系; Struck等人[57]研究了巨蜥(Varanus mabitang)
的营养级位置; Forero 和Hobson[11]调查了地中海地区海鸟的落结构等; 蔡德陵等[58,59]用碳稳定同位素初步研究了崂山湾潮间带食物网结构. 这些研究均表明, 重同位素在动物体内的富集, 能从本质上揭示动物间捕食与被捕食的关系. 与传统方法相比, 稳定同位素技术在研究动物落结构方面有如下优点: (ⅰ) 稳定同位素技术可以连续地测出食物网中动物的营养级位置, 从而克服了传统方法营养级只有整数的缺点, 比较真实地反映了动物在食物网及落中的位置及作用; (ⅱ) 用稳定性同位素技术所得到的营养级关系, 反映了动物间捕食与被捕食相互作用的长期结果, 而不是某一偶然的捕食关系; (ⅲ) 稳定同位素方法在研究小体型(昆虫和土壤动物)及复杂动物落结构(水生动物)时更显其优越性, 使我们可以真正地弄清这些动物在生态系统能量流动过程中的作用. 由此可见, 稳定同位素技术为我们更深入地理解生态系统中复杂的动-植物相互作用提供了有力的研究工具.
5稳定同位素在研究动物分布格局及活动中的应用
由于陆地上不同区域植物同位素组成(δD, δ13C, δ15N和δ18O)有明显差异(如上所述), 而动物组织中的同位素组成总是与其食物中的同位素组成相一致[48], 所以当动物从一个地方迁移到其他地方时, 动物组织中的同位素特征就会转化为新食物的同位素组成. 但这种转化是一种动态的渐变过程, 原来食物的同位素特征还会在动物组织中保留一段时间[52]. 所以分析动物不同组织的同位素组成可以获得不同时间段内动物的活动区域及其迁移信息[26,60].恢复精力
5.1鸟类的迁移
作为动物活动的自然示踪者, 稳定同位素一个重要的用途就是追踪鸟类在繁殖地与越冬地间的迁徙活动[61,62]. Alisauskas和Hobson[63]首次将稳定同位素(δ13C和δ15N)用于雪雁(Chen caerulecens caerules-cens)冬季栖息环境变化的研究后, 认为稳定同位素可以作为一种自然标记者来深入研究动物的活动区域变化. Marra等人[64]也将稳定碳同位素作为候鸟美洲红尾鸲(Setophaga ruticilla) 冬夏季栖息地转化的指示者. 他们的研究发现, 适合美洲红尾鸲冬季栖息的生境非常有限, 并且红尾鸲在春季到达繁殖地的时间与它冬季栖息环境的质量有密切关系. 如果冬季栖息地的质量较差, 红尾鸲到达繁殖地的时间就会提前或推迟, 进而会影响到它来年的繁殖活动.
黑海鸥(Puffinus griseus)和短尾海鸥(P. tenuirostris) 有2条迁徙路线, 即沿东太平洋或西太平洋. 根据迁徙路线上食物的同位素组成差异, Mi-nami等人[65,66]利用稳定同位素方法成功地区分了分别沿不同路线迁移的个体. Bearhop等人[67]认为, 鸟爪比羽毛更适合研究鸟类食物变化及迁移活动, 因为鸟爪代谢缓慢, 几乎不受外界环境影响, 并且生长连续. 所以鸟爪中同位素组成(δ13C和δ15N)能更好地反映鸟类在迁徙过程中的中途停留地及迁徙地的同位素特征.
随着地理纬度、海拔高度及与海洋距离的增加, 大陆上降水δD也呈规律性变化[16]. 这种规律性变化又反映在相应区域的植物中[17], 并依次向食物网更高级的动物传递. Hobson和Wassenaar[68]利用大陆上δD这种规律性分布格局(图2)研究了新热带区鸟类在繁殖地与越冬地间的迁移活动. 他们分析了北美洲落叶阔叶林中6种候鸟羽毛δD值时发现, 羽毛δD 值与该地区降水中的平均δD值密切相关(R2 = 0. 89),
并且随地理纬度变化呈现明显规律性变化.
Chamberkain等人[69]研究表明, 在北美东部黑喉蓝羽莺(Dendroica caerulescens)的繁殖地, 黑喉蓝羽莺羽毛δD和δ13C值随地理纬度变化也呈规律性变化, 而且这种变化也与该区域环境的同位素变化相一致. Kelly等人[70]在研究威尔逊柳莺(Wilsonia pu-silla)时也同样得出鸟羽中δD值与地理纬度的这种相关关系. 而且他们通过分析其羽毛δD值还发现, 威尔逊柳莺是一种交替前进式候鸟: 秋季, 在北方繁殖的威尔逊柳莺要先经过墨西哥才抵达中美南部的越冬地. 利用δD值在陆地上的分布格局[71], 结合其他稳定同位素(C, N, S和Sr)地理差异, 可以更准确地追踪候鸟冬夏不同季节在繁殖地与越冬地间的迁移活动[72~74], 从而更深入地研究候鸟的迁徙习性.
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