曲度腰枕仪
• 758 •国际脑血管病杂志 2020 年10 月第 28 卷第10 期Int J Cerebrovasc Dis, October 2020, Vol. 28. No. 10 •综述•急性缺血性卒中血管内机械血栓
切除术后的无效再通
吴航1肖露露1程晓青2朱武生1
1南京大学医学院附属金陵医院（东部战区总医院）神经内科210002;2南京大学医学
院附属金陵医院（东部战区总医院）影像科210002
通信作者：朱武生，Email:zwsemail@sina.c om
【摘要】卒中已成为严重危害人类健康和生存质量的重要疾病。血管内机械血栓切除是
大血管闭塞急性缺血性卒中的重要方法。然而，部分急性缺血性卒中患者在血管成功再通后临床转 归依然不佳，学者们将其称为“无效再通”。文章对无效再通的定义、主要机制和常见影响因素进行
了综述。
【关键词】卒中；脑缺血；血栓切除术；血管内手术；结果
基金项目：国家自然科学基金（81671170)；江苏省科教强卫医学重点人才项目（ZDRCB2016019)
DOI：10.3760/cma.j.issn.l673-4165.2020.10.007
Futile recanalization after endovascular mechanical thrombectom y in acute ischemic stroke
Wu Hang1, Xiao Lulu1, Cheng Xiaoqing2, Zhu Wusheng1
'Department o f Neurology, Jinling Hospital, Medical School o f Nanjing University, Nanjing 210002, China;
2Department o f Imaging, Jinling Hospital, Medical School o f Nanjing University, Nanjing 210002, China
Corresponding author: Zhu Wusheng, Email:*****************
【Abstract】Stroke has become an important disease that seriously endangers human health and quality
of life. Endovascular mechanical thrombectomy is an important method for the treatment of acute ischemic
stroke with large vessel occlusion. However, some patients with acute ischemic stroke still have poor clinical
outcomes after successful recanalization, which is called "futile recanalization". This article reviews the
definition, main mechanism and common influencing factors of futile recanalization.
【Key words】Stroke; Brain ischemia; Thrombectomy; Endovascular procedures; Treatment outcome
Fund programs ： National Natural Science Foundation of China (81671170); Key Talents Program of
Strengthening Health Through Science and Education of Jiangsu Province, China (ZDRCB2016019)
DOI ： 10.3760/cma.j.issn.l673^165.2020.10.007
2018年12月发表的全球疾病负担研究报告显 示，中国人的终生卒中患病风险高达39. 3%，位 居世界首位[1]。卒中已成为危害人类健康和生存 质量的重要疾病。血管内机械血栓切除(endovascular mechanical thrombectomy,EMT)是大 血管闭塞急性缺血性卒中的重要方法。虽然 EM T在急性前循环卒中患者中的安全性和有效性 已得到公认，但仅有50%左右的患者能获得良好转 归[定义为90 d时改良Rankin量表（modified Rankin Scale,mRS)评分矣2分][2_7]。对于EM T获得血管 再通后转归不理想的患者，可以用“无效再通（futile recanalization)”解释，通常定义为血管成功再通[定义为脑梗死溶栓（Thrombolysis In Cerebral Infarction,TICI)血流分级&2b级]后却临床转归不 良（90 d时m R S评分&3分）[8]。虽然无效再通是 影响患者转归的重要原因，但目前对其原因和机制 了解还不够深人，其中侧支循环状态和微血管损伤 是影响无效再通较为明确的机制。 1导致无效再通的主要机制
1.1侧支循环状态
侧支循环在急性缺血性卒中的发展和转归中起 着关键作用。研究显示，急性缺血性中卒中患者接 受血管内前侧支循环良好与临床功能转归更好
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以及有症状须内出血（symptomatic intracranial hemorrhage,sICH)和病死率较低相关[9_|°]。对于侧 支循环状态不佳的急性缺血性卒中患者，再灌注时 间（包括发病至再灌注时间和穿刺至再灌注时间）是以时间依赖性方式获得转归良好的重要限制因 素[11]。侧支循环状态是预测卒中转归的一个重要 标志，而如何对侧支循环状态进行有效评估是判断 转归的关键因素。目前比较常用的侧支循环状态评 分包括ASITN/SIR(American Society of Interventional and Therapeutic Neuroradio l ogy/Society of Interventional Radiology)侧支循环分级系统以及 毛细血管指数评分（capillary index score,CIS)系统 等[w] D Tong等[12]制订了一种新的侧支循环评分方法，基于C T灌注成像并使用机器学习算法对侧 支血管进行识别分类，并对每个血管像素建立时间-强度曲线，借此测量侧支循环总流量以及评估 侧支循环状态。通过该方法对135例前循环缺血性 卒中患者进行的分析显示，侧支循环较好的患者从 血管再通中的获益更大，更容易获得转归良好，而侧支循环较差则预示着临床转归不良。这种通过 机器学习算法建立的侧支循环评分方法在自动化以 及精确度方面值得期待，而更高效和更准确的评分 方法可使患者获得更好的和转归。
1.2微血管损伤
微血管损伤是指各种因素导致的微血管管壁损 伤或功能受损，进而引起微血管循环障碍。由于缺 血半暗带通过侧支循环来维持血供，因此侧支循环 血流中断或充盈不良曾被认为是梗死迅速进展和无 效再通的主要原因。然而，侧支循环衰竭和缺血半 暗带迅速进展为梗死之间的真正因果关系目前尚未
完全明确。Pham和Bendszus[13]认为，侧支循环崩 溃不是梗死迅速进展的原因，而可能是梗死进展期 间外周/微血管阻力增大导致的不可避免的继发性 结果。侧支循环的结构和功能与微血管循环的细胞 分子机制应作为2种同等重要的靶点分别考 虑。正常与病理条件下，灌注路径的孤立大血管阻 力没有或几乎没有任何差异，侧支通道本身的容量 不应是血流进人缺血区的限制性因素，侧支循环不 应明显影响缺血半暗带的血流动力学。因此，侧支 循环并不会在梗死进展中起主导作用，而微循环的 结构和功能则是决定缺血期间总血管阻力的关键 因素。
已有研究证实，与健康对照组相比，急性缺血性卒中患者血楽ADAMTS13 ( a disintegrin and metalloproteinase with a thrombospondin type 1motif member 13)活性降低[1415]。近期一项研究综合上述结论佐证了Pham和Bendszusil3提出的假说。该 研究分析了血浆ADAMTS13浓度与急性缺血性卒中 患者静脉溶栓后血管再通以及EMT后无效再通的关系。结果提示,ADAMTS13浓度降低是无效再通的独立预测因素[16]。ADAMTS13浓度降低不仅导致静脉溶栓后的血管再通率较低，而且可导致接受EMT的患者即使血管再通缺血半暗带再灌注程度更差。研究者认为，这可能与血栓溶解不完全以及微栓子或微血栓形成有关，提示ADAMTS13浓度降低可导致血栓生长[16]。微血栓对无效再通的影响值得关注。
2无效再通的常见影响因素
2.1取栓次数与取栓时间
对急性缺血性卒中患者进行E M T时，支架取栓 次数的增加与成功再通可能并不成正比。Baek等[|7]研究发现，就血管再通和患者转归而言，在支架取栓次数>5次时基本无效。因此建议，在 取栓次数接近5次时，需要考虑采用其他血管内方案（如血栓抽吸）[m8]。Baek等[17]认为，血栓 与血管壁之间的高摩擦系数会降低支架取栓器的贴 合度和效率。此外，每次支架取栓失败都会通过缩短血栓长度（血栓压缩）并增高其硬度来增高摩擦系数。换言之，每次支架取栓失败都会压缩血栓使其变硬并增大与血管壁之间的摩擦力，这是导致血管成功再通可能性随着取栓尝试次数的增加而降低 的重要原因。
制作ic卡K ita n o等[19]研究发现，无论患者基线特征如何，当穿刺至再灌注时间<80 m i n时，改良T1CI (m o d ifie d T IC I，m T I C I) 3级患者的转归均显著优于m T IC I 2b级患者，尽早和完全再灌注对于改善转归至关重要。H u s s e in等[M]分析了卒中介入(In te rv e n tio n a l M an ag em en t o f S tro k e,I M S)-D I试验 中无效再通的发生情况和预测因素，结果同样显示发病至血管内启动时间是预测无效再通的独立 预测因素[优势比（o d d s ra tio, 0/〇 1•2，95%可信区间（c o n fid e n c e in terv al,C7) 1. 1 ~ 1.3]。显然，无论 尽快进行取栓还是缩短手术时间，都对患者转归有着巨大影响。
2.2 水净摄取（net water uptake, NWU)、水肿进展
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率（edema progression rate,EPR)与水肿体积（edema volume,EV)
NWU和E P R是一组相互关联的指标，E P R来 源于C T扫描定量的病灶NWU除以发病至影像学 检查时间。Mimiemp等[2U研究发现，通过C T测量 的NWU是判断急性缺血性卒中发病时间的可靠指 标。在早期梗死病变中，NWU随着时间的推移在不 同个体间存在差异。因此，NWU早期异常升高可能 暗示“组织时间”（实际的组织病理生理病变情况）加速，与“现实发病时间”并不一定同步，即相同时 间内NWU异常升高提示恶化加速，此时即使实现 血管再通也预示着临床转归较差[22]。同样，有研究 表明急性缺血性卒中患者侧支循环不良会导致早期 E P R显著升高，即使血管再通成功也往往转归较差[23]。因此，对于NWU和EPR早期异常升高的患 者，关注侧支循环并及时进行抗水肿或许是有 效的方案。
此外，Nawabi等[24]对67例血管成功再通（TICI 2b或3级）的急性缺血性卒中患者进行E V检测，其 中90 d时m RS评分0〜4分的患者EM T后E V中位 值为1.6 ml，而90 d时m R S评分5 ~6分的患者EV 中位值为8.6 ml。多变量回归分析显tk，EV 每增加lm l，患者出现转归不良的可能性增高8.0% (95% C7 0.028 ~0. 154; P= 0.008 )。因此，如果 EM T后E V升高，即使血管成功再通，也提示转归不 良和无效再通可能性较大。
2.3 脑白质疏松（leukoaraiosis，LA)
LA又称ta H质高fg号或脑白质病变，是脑小血 管病的一种神经影像学特征。其典型影像学表现为 C T扫描显示双侧侧脑室旁斑片状或弥漫性低密度 影，或T2加权成像显示相应部位高信号改变[25、既往研究表明，低灌注缺血可能是导致L A的重要 原因。L A会降低脑组织对缺血的耐受性，导致中重 度LA患者进行EM T的可行性较低。因为这通常 表明微血管灌注不足，导致血管闭塞后迅速发展为 不可逆转的脑梗死[25#。还有研究表明，中重度LA 是前循环大血管闭塞患者转归不良的独立预测因 素[27]。一项meta分析同样证实，L A的存在和严重 程度与slCH风险增高以及功能转归不良相关[28]。
2.4脑萎缩
在人的自然衰老过程中，大脑的一部分区域会 逐渐萎缩，这可能反映出神经功能网络的自然退化，而这种萎缩可能会由于卒中的影响加速或加重[29]。虽然卒中仅会造成局灶性损伤，但会对大脑产生广 泛性影响[M]。脑萎缩与缺血性卒中导致认知损害 之间的联系已较为明确，但关于脑萎缩与急性缺血 性卒中患者转归的关系尚不明确。一项前瞻性研究 显示，轻度缺血性卒中后早期认知损害与脑萎缩相 关，蒙特利尔认知评估量表（Montreal Cognitive Assessment,MoCA)总分可预测功能转归不良i3H。这表明，脑萎缩除了影响轻度缺血性卒中患者的早 期认知功能之外，还可能对转归产生影响。
最新研究提示，前循环急性缺血性卒中患者的 脑萎缩与无效血管再通有关。脑萎缩对血管再通后 临床转归不良的影响随年龄和梗死体积而增加[32]。Diprose等[331将颅内脑脊液体积作为脑萎缩的标志，
并按照颅内总体积的比例进行计算。纳人 360例接受血管内的缺血性卒中患者进行多变 量回归分析，其中3丨5例（87. 5%)m TICI 2b/3级。结果提示，脑脊液体积增加（每增加5%)与功能独 立性降低（Oft0.65，95%C/0.48 ~ 0.89; P= 0.007)以及90 d时m R S评分较高（0/M.59, 95%C/ 1.05 ~2. 41 ;P=0.03)相关。
2.5高龄
年龄显然是影响卒中的一项重要因素。随着年 龄的增长，L A和脑萎缩的发生和发展几率都会逐渐 增高，脑血管更脆弱且血流灌注减少[25'29]。这不仅 会导致卒中发病风险增高，而且卒中发病后会出现 更严重的损伤和更差的转归。多项研究均提示，年 龄是发生无效再通的独立预测因素[1W4]。
2.6基线卒中严重程度
Hussein等[2°]分析了丨MS-III试验中血管内 后无效再通的发生情况和预测因素。研究者将TICI 分级为2b和3级的血管成功再通患者按术后3个月 时的功能转归分为有效再通组（m R S评分0〜2分）和无效再通组（m R S评分3 ~6分），结果显示，在 130例患者中有61例（47%)为无效再通。无效再 通组基线美国国立卫生研究院卒中量表（National Institutes of H ealth Stroke Scale,NIHSS)评分（中位 数和范围）显著高于有效再通组[19(11〜31)分对 15(8〜26)分;？<0. 001 ]，高基线NIHSS评分是无 效再通的独立预测因素（〇/?I. 3，95%C/1. 1〜1.4)0
2. 7 阿尔伯塔卒中项目早期C T评分（Alberta
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Stroke Program Early CT Score,ASPECTS)
作为评估转归的有效方法，ASPECTS同样是预 测无效再通的重要因素。一项单中心回顾性研究分 析了患者完全再通后转归不良的相关因素，共纳入 123例前循环大血管闭塞急性缺血性卒中患者，多 变量回归分析显示，ASPECTS较低是无效再 通的独立预测因素（〇/? 0.6,95% C/ 0.4~0. 84; P= 0.007)[34]。另一项研究得出了类似的结论，认 为ASPECTS0 ~ 5分是无效再通的有效预测因素[35】。
2.8前循环与后循环成功再通的转归差异
前循环卒中血管内的安全性和有效性已得 到多项大样本随机对照试验的证实。相比之下，由于取栓难度较高和易造成更严重损害的生理特点，后循环卒中EM T的安全性、有效性以及无效再通的 几率显然需要更多的关注。一项meta分析显示，EM T在基底动脉闭塞患者中的血管再通率与前循 环闭塞相近（0K 1.01，95%C/ 0.62〜1.65)，但无 效再通率显著更高（训 1.75 , 95%C/ 1.30〜2.37)[36]。另一项研究同样提示，与前循环闭塞相 比，利用EM T基底动脉闭塞更加困难，并发症 更
多，病死率（33%对12% ;P<0. 001)和无效再通 发生率（50%对35%;P=0.05)均显著更高⑴]。这 可能是因为后循环闭塞患者发病至血管再通时间更 长，而且后循环闭塞血管再通需要全身麻醉的可能 性更高，相对于局部麻醉需要的时间也更多。
2.9取栓器材及技术的差异
目前，第2代取栓装置（如Solitaire)的安全性 和有效性已得到证实[MI，Solitaire取栓器得到了广 泛应用。ERIC取栓系统的安全性和有效性同样得 到了研究的证实[39]。与支架取栓技术相比，ADAPT 等抽吸技术大血管闭塞急性缺血性卒中的血管 成功再通率（TICI 2b/3级）和临床转归（90 d时 m RS评分）均相近。考虑到手术时间以及实现血管 成功再通的时间较短，可在支架取栓术之前尝试使 用ADAPT技术实现血管再通[4〇]。相信血管内 装置和技术的进步可为减少无效再通带来希望。
基于不同影像学检查方式（C T与MRI)选择 EM T患者，对无效再通有着不同的影响〇根据MRI 检查结果选择的EM T患者功能转归更佳且病死率 更低，而根据C T检查结果选择的EM T患者与无效 再通风险增高相关4n。Espinosa de Rueda等1421分析了使用多模式CT(包括C T平扫、C T血管造影原 始图像、脑血容量和脑血流量等）评分来预测无效 再通的准确性。结果提示，C T血管造影原始图像 (0尺 5. 1,95% C/ 1.2 ~2 1.9)、脑血流量（Oft3.5, 95%C/1.2 ~ 9.7 )和侧支循环不良（〇/?8.6，95%C7 1.8〜41. 7)可独立预测血管再通无效，提 示多模式C T评分可预测无效再通。影像学检查设 备的差异对于患者转归的影响同样值得关注，但需 综合考虑患者的经济情况和影像学设备的使用负 担。
3结语
虽然无效再通在EM T广泛应用以后已是一种 常见现象，但目前对其了解仍不够深入，其定义中使 用的T IC I分级也值得思考。大部分相关研究将TICI 2b和3级统归为血管成功再通，但两者在血流 供应方面仍然存在区别。已有多项研究显示了这种 区别对转归的影响，TICI 3级患者的转归显著优于 TICI 2b级患者[4M4]。然而，相当一部分无效再通 研究并未关注这一区别，导致其结果可能存在一定 偏倚。同时，TICI 2b级本身并不是一个明确数值 的定义，其主观评价的影响较大，因此无效再通的定 义也许需要修改使其更加精确。
无效再通的发生与侧支循环不佳以及微血管损 伤有着密切的联系，其中微血管损伤可能占据主导 地位。导致循环受损的机制可能包括死亡和损伤的 细胞通过释放损伤相关分子模式（damage associated molecular patterns,DAMPs)启动卒中后炎症反应，或缺血产生的活性氧直接促进细胞损伤等[45]。但 还有更多机制有待发现和研究探索。另外,L A和脑 萎缩的致病机制类似，即慢性低灌注状态，这可能也 是高龄患者出现无效再通可能性更高的原因之-。与水肿相关的指标（NWU、E P R和EV)与侧支循环 同样关系密切，侧支循环状态不佳会导致水肿相关 指标升高，并增高无效再通的几率。取栓次数和时 间既取决于取栓设备，也取决于医生的经验，并且与 无效再通紧密相关。以上这些因素可相互影响。导 致无效再通的原因错综复杂，其中微血管损伤和侧 支循环状态也许是导致无效再通的关键原因，也最 值得关注及深人研究。不断深入探讨无效再通的机 制和影响因素将有助于
减少其发生。在临床方面，优化急诊流程、缩短发病至时间、重点关注神经 功能及侧支循环较差的高龄患者、积极引进并学习
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使用更加先进便捷的装置和设备，将会减少无效再 通的发生，进而改善患者转归。
利益冲突所有作者均声明不存在利益冲突
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