兽类学报，2021，41 (2):156-163
Acta Theriologica Sinica D O I：10. 16829/j. slx b. 150465笼养川社会偏侧行为的初步研究 田向玲1李保国2赵大鹏&
(1天津师范大学生命科学学院，天津300387) (2西北大学生命科学学院，西安710069)
摘要：社会环境中动物个体之间在互动行为过程中所表现出的行为偏侧称为社会偏侧。社会偏侧对于物种个体 和体的适应性生存均有重要意义。本研究基于生物系统发生关系，应用定量多维方法和The Observer 11.0动物行为观察分析系统初步研究笼养川社会偏侧（社会互动过程中的位置偏侧）的基本特征。研究结果显 示：（1)笼养川在组水平上表现出显著的前向偏好；（2)川呈现一定左向偏好趋势，但未达到 显著水平；（3)川的社会偏侧行为无显著性别差异和年龄组差异。本研究结果在一定程度上支持右脑半 球假说。 关键词：社会偏侧；大脑偏侧；川；右脑半球假说
中图分类号：0958. 12 文献标识码：A文章编号：1000-1050 (2021) 02 -0156-08
A preliminary study on social laterality in captive Sichuan snub-nosed
monkeys (Rhinopithecus roxellana)
TIAN X ian g lin g' ,LI B aoguo2,ZH A O D ap en g1*
(1 College of Ufe Sciences, Tianjin Normal University y Tianjin300387, China)
(2 College of Ufe Sciences, Northwest Universityt X i' an710069, China)
Abstract: Social laterality is defined as the behavioral laterality during animal inter-individual interactions under social environment. Social laterality has important evolutionary significances for both individual-level and group-level adaptive survival. Based on phylogenetic relationships, this study applied the quantitative multi-dimensional method and the Observer 11. 0 to investigate the basic characteristic of social laterality (positional laterality during social interactions) in Sichuan snub-nosed monkeys (Rhinopithecus roxellana)for the first time. Social laterality on the individual level was analyzed by side index (S I) score and z scores respectively. Social laterality on the group level was analyzed by one-sample tests with individual SI scores. Mann-Whitney (/-tests were used to investigate both sex and age differences. It was found that ：( 1) the front preference was found on the group level for this sp ecies；(2)the R. roxellana displayed a certain tendency toward leftward preference in the lateral condition, which did not reach at the significant level ；( 3 ) there was no se
x difference and age-group difference for the direction an(J strength of social laterality for R. roxellana.Our findings to some extent support the right hemisphere hypothesis.
Key words：Cerebral lateralization；Sichuan snub-nosed m onkeys；Social laterality；Right hemisphere hypothesis
大脑偏侧是指大脑两半球的结构与功能不对 称，大脑偏侧最初被认为是人类所独有，然而日益 增多的研究证据表明大脑偏侧早在人类出现之前就 已经逐渐形成（B raiten b erg an d K e m a li，1970; N ottebohm et al. ,1976；M acN eilage et al. ,2009；
F rasn elli et al. ,2012 ；M eguerditchian et al., 2013)。大脑偏侧为行为偏侧表达提供可能（L ev y,1977；Fagot and Vauclair,1991；Rogers,2000；Rogers ef a/.，2004; Vallortigara，2006)。行为偏 侧是指动物进行某一行为活动时偏好使用身体某一 侧肢体或感觉器官的不对称现象（Rogers ef a/.，2013；赵大鹏和李保国，2016)。行为偏侧包括运 动行为偏侧和感知行为偏侧两种类型（Hopkins，2007)，后者被认为相对更有助于理解动物组水
基金项目：国家自然科学基金（31772468, 31730丨04, 31200293)
作者简介：田向玲（1992 -)，女，硕士研究生，主要从事动物行为学研究.收稿日期：2020-07-24; 接受日期：2021 -01 -04
* 通讯作者，Corresponding author, E - mail：***************
田向玲等：笼养川社会偏侧行为的初步研究157 2期
平行为偏侧进化历程（Ghirlanda and Vallortigara, 2004；Vallortigara and Rogers,2005；Ghirlanda et aZ.,2009)。科学家们为了探究人类大脑偏侧进化 历程，观察了各类不同物种的行为偏侧，例如北白 频长臂猿（/V o/ru w ciis Zeiicogm ys)( Zhao et a Z., 2020 )、亚洲象（£7ep/ias r r a c w im z M)( Karenina e«a/_，2018 )、黑背钟鹤（G ym raor/iina“6icen ) (Kohoroff et a/.，2008)、西方蜜蜂m e Z Z扣ra) (Letzkus a Z. ,2006) 〇
包括灵长类在内的许多哺乳动物生活在复杂的 社会环境中，动物个体之间基于彼此的社会交往形 成一■定的社会关系（Green and Marler,1979 ; Blass,2001)。社会性物种是研究社会互动行为偏 侧表达的优势模式物种（Aureli eta/. , 2008; Rogers et a Z. ,2013; Quaresmini e«a Z. ，2014; Kareni-na et a/.，2018)。社会环境中，动物个体间在互 动过程中所表现出的行为偏侧被称为社会偏侧 (BaraudeZa/.，2009)。当前关于大脑处理外界社 会刺激尤其是在处理情绪过程中的行为偏侧表达研 究主要存在3个代表性假说。（1)效价假说：认 为两大脑半球都涉及情绪的处理过程，其中积极情 绪的处理和表达由左脑半球控制，而消极情绪的处 理和表达由右脑半球控制（Davidson e<a Z.,1990; BraccinieiaZ., 2012); (2)右脑半球假说：认为 仅有右脑半球参与所有类型的情绪加工处理(Borod et al.,
1998；Karenina et al.,2010) ；(3) MacNeilage等（2009)提出假说：大脑两半球存在 任务分工，左脑半球主要处理回应与日常活动有关 刺激，而右脑半球主要参与应对突发事件以及编码 围绕周边环境的空间关系。
川（拙inop^/ieciM n w ce/Z an a)是我国特 有濒危灵长类物种，为重层社会组织结构，其基本 社会组织结构为一雄多雌单元，由一个成年雄性、多个成年雌性及若干个未成年个体组成（Zhao and L i,2009; Z hao，2011)。川复杂的社 会结构使其成为社会偏侧研究的良好模型动物。川行为偏侧研究主要集中在运动行为偏侧方面 (Z h a o e t a/.,2008a,2008b,2008c,2010, 2016), 社会偏侧方面的研究尚属空白。本研究基于生物系 统发生关系，关注川社会偏侧行为表达特 点，并将本研究结果与已发表的灵长类相关研究结 果进行比较，验证右脑半球假说和效价假说，旨在为进一步理解灵长类社会偏侧进化提供基础信 息。
1研究方法
1.1研究地点和对象
研究对象是北京野生动物园18只笼养川金丝 猴个体（表1)，饲养在不同笼舍，每个笼舍平均 由1只成年雄性、1 ~2只成年雌性、1 ~2只未成年个体组成。笼舍结构相同，均包括一个室内活动 区域和一个室外活动区域，其室内活动区域(4.5m x3.2m x5.0m)与室外活动区域之间以 通道相连接，室外活动区
域为鸟笼状笼舍（底部 直径3.0 m，高5.0 m)，昼间主要在室外活动区 域，词养员每日喂食两次，食物主要包括苹果、梨、桃、西瓜等应季水果和杂粮窝头，笼舍内设有 水槽可供所有个体随时饮水。
1.2数据收集
数据收集方法基于定量多维方法（Quantitative Multi-Dimensional Method)(Forrester,2008)，鉴于 拍摄地点动物的活动空间，采用数码摄像机（SONY HDR-P J390E)对焦点动物随机拍摄收集个体 行为数据，每次每只川拍摄10 min，共 600 min, 60段视频数据。在数据收集正式开始前，对川进行个体识别，同时让川对观察 者以及摄像设备习惯化，从而减少数据收集过程中 可能产生的人为影响。
本研究使用The Observer11.0动物行为观察分 析系统提取川的行为数据。行为数据提取过 程中主要辨别两个方向：矢向和横向。矢向由前向 和后向两个行为分类组成，指行为接受者的位置与 目标动物的矢状面一致时，在目标动物的前向或者 后向；横向由左向和右向两个行为分类组成，指行 为接受者位置与目标动物的轴面一致时，在0标动 物的左向或者右向。当方向位置不易准确判别时，相关行为数据舍弃。本研究采用的个体间距离依据 标准是行为接受者与目标动物之间距离小于3 m，同时不考虑头部运动数据的潜在影响（Quaresmini et al. ,2014)〇
1.3数据分析
通过以下两种分析方法来评定个体水平上的社 会偏侧。（1)计算边（侧面）指数（Side index, SI)(Bamud祝a Z.，2009)，其计算公式如下:
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2期田向玲等：笼养川社会偏侧行为的初步研究159
SI= (Sa-Sb)/(Sa+Sb)
式中Sa代表同伴在焦点动物的右向或前向的频次，Sb代表同伴在焦点动物的左向或后向的频次。SI 的数值在-1.0 ~ 1.0间，S I正值意味着右向或前 向偏好，负值意味着左向或后向偏好。为了区分本 研究编码的两个轴向的行为数据，将两个轴向上的 边指数划定为矢向边指数SSI(Side index of sagittal condition)和横向边指数 L SI(Side index of lateral condition)。当SI值&0•20时，被判定为在个体水 平上显著的右向或前向偏好；当S I值名0.20时，判定为在个体水平上显著的左向或后向偏好；当SI值在-0.20 ~ 0.20之间时，判定为在个体水平 上无显著位置偏好。S I的绝对值（ABS-SI)反映 的是个体水平上的偏好强度。（2)根据标准z值 (Quaresmini e*a Z. ,2014)，即统计学上的标准分 数，对个体在社会偏侧左、右或前、后各方向的总 频次来分别进行计算，当z矣-1. 96时，判定为在 个体水平上显
著的左向或前向偏好；当z&l.96 时，判定为在个体水平上显著的右向或后向偏好；当-1. 96 < 1.96时则被判定为在个体水平上无显著位置偏好。
采用单样本《检验来评估川在组水平 上的社会偏侧（Quaresmini e«a/. ,2014)；采用配 对样本t检验评估矢向和横向两个轴向上川 的社会偏侧表达差异（Quaresmini et a Z.，2014); 采用M arm-W hitney {/检验来评估社会偏侧的性别 与年龄组差异。本研究应用SPSS21. 0来进行数据 分析，显著水平定义为Z1矣〇.〇5。
2结果
2.1个体和组水平的社会偏侧
在矢向上，川SSI值为0.449 ±0.064 (mean±SE)。根据SSI值和z值，16只川 个体呈现显著的前向偏好，1只个体呈现显著的后 向偏好，1只个体无显著的社会偏侧（表1)。在 横向上，川LSI值为-0.051 ±0.033 (mean ±SE)。根据LSI值，3只川个体呈现显著 的左向偏好，2只个体呈现显著的右向偏好，13只个体无显著的社会偏侧（表1)。根据z值，7只个 体呈现显著的左向偏好，2只个体呈现显著的右向 偏好，9只个体无显著社会偏侧（表1)。
川组在矢向上表现出显著的前向偏好(t l7 =7.075, P<0.001)；在横向上未表现出显著 的社会
偏侧（*…=- 1.540, P= 0. 142)。在矢向 上，川允许同伴在前向（mean ± SE = 0.717 ± 0_342 )和后向（mean ± SE = 0.248 ± 〇_ 1〇7)间存在显著差异（t17= 5.574,P< 〇.〇〇1)。在横向上，川允许同伴在左向 (mean ± SE = 0.375 士0. 117 )和右向（mean ± SE=0_ 343 ± 0. 113)间无显著差异（t17 = 1.409，P=0.177) 〇
2.2年龄组和性别差异
川的社会偏侧方向（SSI:t/= 8.00, nl=\6, n2=2,P= 0.262；LSI：(7= 12.00, n]= 16, /i2 =2，P =0.574)和社会偏侧强度（矢向 ABS-SSI：成年 t/= 8.00，％=16，％=2, P= 0.261 ；ABS - LSI：f/ = 14.00,n, = 16,n2 =2,
0.778)均无显著年龄组差异（图丨）。川金丝 猴的社会偏侧方向（SSI:(7= 26.00, n, =8, n2 = 10, P= 0.213；LSI：U= 29.00,n, = 8,n2= \0，尸=0.328 )和社会偏侧强度（ABS-SSI:f/ = 26. 00,n] = 8,^2=10, P = 0.213 ；ABS - L SI：[/= 36. 00，％ = 8，；i2 = 10，P= 0.722)均无显著 性别差异（图2)。
3 讨论
动物体水平上的社会偏侧反映的是一种进化 稳定策略，尤其在社会性动物中尤为重要（Ghir-landa and Vallortigara,2004 ；Vallortigara and Rog-ers，2005; Ghirlanda a Z.，2009 )，其体水平 上行
为偏侧的进化受到社会环境的影响（Rogers W a/.，2004)。本研究发现，在矢向上，川在 组水平上表现出显著的前向偏好，相比后向，喜 欢同伴在其身体的前向。这与灰颊白眉猴（~心_
大握猩（G o/^/agoHZ/a)和黑獲獲 (Pan kogfa办M)的社会偏侧研究结果一致(Baraud 枚a Z.，2009; Quaresmini ei aA，2014)〇灵长类物种为双眼立体视觉（Conroy,1990)，其 组水平上显著的前向偏好有利于动物个体对社 内其他成员日常行为进行观察和预测，且方便快速 识别其他个体面部表情，从而有效开展社会互动 (Quaresmini ef a Z.，2014; Boeving et a Z.，2017)。
川在横向没有表现出显著社会偏侧，但 整体呈现-定左向偏好趋势，可能与右脑半球专门
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图1川社会偏侧的年龄组差异.S S I ：矢向边指数；L S I ：横向边指数；A B S -S S I ：矢向边指数的绝对值; A B S-LSI ：横向边指数的绝对值Fig. 1 Age-group difference on social laterality in R. roxellana. SSI condition ； ABS - SSI ： Absolute side index of sagittal condition ； A E Side index of sagittal condition ； LSI ： Side index of lateral -LSI ： Absolute side index of lateral condition
-0.15-雄性M ales
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雄性M ales 雌性 Females
图2
川社会偏侧的性别差异.S S I ：矢向边指数；L S I ：横向边指数；A B S -S S I ：矢向边指数的绝对值；ABS- L S I ：横@边指数的绝对值
Fig. 2 Sex differences on social laterality in R. roxellana. SSI ： Side index of sagittal condition ； 151 ： Side index of lateral condition ； ABS - SSI ： Absolute side index of sagittal condition ； ABS - LSI ： Absolute side index of lateral condition
41卷
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